Während des Zweiten Weltkriegs wurde das Stadion völlig zerstört, aber bereits 1946 hatte der FC St. Pauli eine neue Spielstätte, die natürlich noch weit hinter den heutigen Vorstellungen eines modernen Stadions zurückblieb.
Im Jahre 1961 begannen die Bauarbeiten für das Millerntor-Stadion an seiner heutigen Stelle. Die alte Arena, die sich an der Ecke Glacischaussee/Budapester Straße befunden hatte, mußte der Internationalen Gartenbauausstellung (IGA) weichen.
Eingeweiht wurde das neue Millerntor-Stadion erst 1963: Die überlange Bauzeit mußte in Kauf genommen werden, nachdem vergessen worden war, eine Drainage unter dem Rasen einbauen zu lassen. Die Folge: Nach jedem heftigen Regenguß stand das Millerntor unter Wasser.
Auch nach der Einweihung wurde das Stadion noch mehrmals baulich verändert. Vor allem die Zuschauerkapazität mußte aus Sicherheitsgründen dreimal gesenkt werden. Im Jahre 1961 zunächst für 32.000 Zuschauer gedacht, faßt das heutige Stadion noch 19.400 Zuschauer. Der Stimmung tat die Reduzierung des Fankontingents keinen Abbruch. Im Gegenteil: Die Kompaktheit wurde zur Stärke und trägt noch immer zur einzigartigen Faszination am Millerntor bei.
Das Millerntor-Stadion wurde 1970 zu Ehren des ehemaligen Präsidenten, der von 1933 bis 1945 und von 1947 bis zu seinem Tod 1969 den Club geführt hatte, in Wilhelm-Koch-Stadion umbenannt. Als bekannt wurde, dass Koch Mitglied der NSDAP war, wurde über die Namensgebung gestritten. Auf der Jahreshauptversammlung 1997 wurde deshalb ein Mitglieder-Antrag auf Umbenennung des Stadions gestellt, der in eine kontroverse Diskussion führte: Darf die Spielstätte eines liberalen und weltoffenen Clubs, wie es der FC St. Pauli ist, nach einem ehemaligen NSDAP-Mitglied benannt sein?
Die Rolle Wilhelm Kochs im Dritten Reich hat daraufhin eine Historikerkommission unter der Leitung des renommierten Historikers Frank Bajohr (”Arisierung in Hamburg”) untersucht. In einem Gutachten kommt die Kommission zur Einschätzung: “Wilhelm Koch war kein ideologisch überzeugter und parteipolitisch aktiver Nazi.” Sie empfahl trotz dieser Einschätzung die Umbenennung des Stadions. Auf der Jahreshauptversammlung am 30. Oktober 1998 wurde nach heftigen Wortgefechten mit 132:72 Stimmen für eine Umbenennung der Spielstätte entschieden. Ex-SPD-Bundesminister Hans Apel gab unter anderem wegen dieser Entscheidung seinen Posten als Aufsichtsratsvorsitzenden ab.

Ab der Saison 1999/2000 hieß die Spielstätte des FC St. Pauli dann wieder Millerntor-Stadion.

In der Zwischenzeit ist das Stadion ziemlich baufällig und dringend müßte ein neues her. Der DFB hatte – solange der FC St.Pauli noch im Profifußball spielte – mehrfach Sondergenehmigungen ausgestellt.
Immer wieder wurden Neubau- oder Umbaupläne für ein neues Stadion den Mitgliedern und der Öffentlichkeit vorgestellt. Alle Entwürfe waren nur Luftschlösser, die meist kurz vor anstehenden Präsidiumsneuwahlen in den Raum gesetzt wurden. In Abwandlung hieß es schon: niemand baut am Millerntor.

Im Sommer 2006 stellte der Präsident Littmann dann ein halbwegs realistisch anmutendes Projekt vor, dass einen Neubau der 4 Tribühnen mit einem Fassungsvermögen von rund 27.000 Zuschauer über einen Zeitraum von 8 Jahren vorsieht.
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